1Randy Atencio V., 2François-Régis Goebel, 3Abby Guerra y 3Silvia Lopéz
1Universidad de Montpellier, Escuela Doctoral GAIA, Francia. randy.atencio@gmail.com
2CIRAD (Centro de Cooperación Internacional en la Investigación Agronómica para el Desarrollo), unidad AÏDA (Agroecología y Manejo Sostenible de Cultivos Anuales), en Montpellier, Francia. regis.goebel@cirad.fr 3Laboratorio de Biotecnología, Compañía Azucarera La Estrella S.A., Panamá (Grupo CALESA). abby.guerra@grupocalesa.com ; silvia.lopez@grupocalesa.com
RESUMEN
Para identificar los potenciales depredadores y parasitoides de D. tabernella en caña de azúcar diferentes estadios de G. mellonella fueron utilizados como presa centinela durante un periodo de 12 meses en campos de caña de azúcar en Panamá para investigar una alternativa en la evaluación del impacto de los enemigos naturales sobre el barrenador el tallo de la caña de azúcar. Un total de 2233 artrópodos fueron capturados y la familia predominante en las capturas fue Formicidae con 6 especies colectadas. Las especies más abundantes fueron: Solenopsis sp. (63%) y Camponotus spp. (15.6%). Las especies con el mayor impacto sobre los huevos, larvas y pupas de G. mellonella (+84.1% de depredación) fueron: Linepithema sp., Camponotus spp. y Ectatomma sp. (Hymenoptera: Formicidae). Existe un potencial uso de G. mellonella como presa centinela para estudiar entomofauna e identificar especies que tengan un rol supresivo sobre poblaciones del barrenador del tallo, especialmente Formicidae.
Palabras claves: Caña de azúcar, barrenador del tallo, depredadores, parasitoides, Galleria mellonella
ABSTRACT
To identify potential predators and parasitoids of D. tabernella in sugarcane, different stages of G. mellonella were used as sentinel prey during a 12 month period in sugarcane fields in Panama. A total of 2233 arthropods were captured and the Formicidae was the predominant family with 6 species collected. The most abundant species were: Solenopsis sp. (63%) and Camponotus spp. (15.6%). The species with the highest impact on eggs, larvae and pupae of G. mellonella (+84.1% predation) were Linepithema sp., Camponotus spp. and Ectatomma sp. (Hymenoptera: Formicidae). There is a potential use of G. mellonella in sugarcane as a sentinel prey to identify entomofauna and suppressive species on stemborers, mainly Formicidae.
Keywords: Sugarcane, stemborers, predators, parasitoids, Galleria mellonella
INTRODUCCIÓN
En Panamá los barrenadores del tallo Diatraea saccharalis (Fab.), D. tabernella Dyar, Telchin licus (Durry) y Elasmopalpus lignosellus (Zeller) han sido reportados como las plagas más importantes en caña de azúcar (Esquivel, 1980; Narvaes, 1989).
Los enemigos naturales de barrenadores en tallos de caña de azúcar pueden ser nativos o introducidos. Las especies introducidas han incluido frecuentemente parasitoides (Braconidae, Tachinidae y otros) considerando su especificidad de hospederos comparada con los depredadores (Formicidae, Salticidae y otros) que son generalistas en sus hábitos alimenticios, de allí el interés en evaluar la importancia de la depredación de artrópodos sobre barrenadores puesto que frecuentemente es subvalorada (Hall, 1988; Cherry y Nuessly, 1992; Riechert y Lockley, 1984; King y Saunders, 1984; Cherry y Robert, 2009; Cherry, 2003; Richards-Haynes, 2015).
La taxa de artrópodos presentes en campos de cañas de azúcar son principalmente depredadores tales como hormigas y arañas que comen huevos, larvas y pupas de Diatraea spp. (Negm y Hensley, 1972; Ali y Reagan, 1985; Woolwine y Reagan, 2001). En estudios conducidos en América Latina, las hormigas depredadoras fueron abundantes (Jemal y Hugh-Jones, 1993). En Estados Unidos de América estudios de depredación sobre Diatraea spp fueron conducidos por la Universidad de Florida indicando la importancia de artrópodos tales como: Solenopsis invicta Buren, Pheidole dentata Mayr, Pheidole floridana Emery (Hymenoptera: Formicidae), Orius spp. (Hemiptera: Anthocoridae), Chrysopa sp. (Neuroptera: Chrysopidae), Cicindela spp. (Coleoptera: Carabidae) y diversas especies de arañas (Capinera, 2011). En Panamá ha sido reportada la depredación de huevos y larvas del barrenador gigante Telchin licus (Lepidoptera: Castiniidae) por Ectatomma tuberculatum (Ol.), Euponera cognata (Emery), Pheidole flavens (Roger), Crematogaster sp y Solenopsis geminata (F.) (Esquivel, 1983).
La cría y liberación de insectos para control biológico del barrenador del tallo Diatraea spp. en caña de azúcar es la práctica mas eficiente en América Latina (Lenteren y Bueno, 2003 ; Fuentes et al. 2012). Los parasitoides más importantes son Cotesia flavipes Cameron (Hymenoptera: Braconidae) (Badilla, 2002; Wiedenmann et al. 2003), Trichogramma spp. (Hymenoptera: Trichogrammatidae), (Flanders y Quednau, 1960; Browning y Melton, 1987) y las moscas taquinidas (Diptera: Tachinidae) Lixophaga diatraeae Towns., Billaea (Paratheresia) claripalpis Wulp., Lydella (Metagonistylum) minense (Towns.), Palpozenillia palpalis Aldr. y Diatraeophaga striatalis Towns. (Fauconnier y Bassereau, 1970; Risco, 1996) y Telenomus sp. (Hymenoptera: Scelionidae) (Fauconnier y Bassereau, 1970).
La cuantificación de la efectividad de la depredación y el parasitismo es esencial para la busqueda de candidatos adecuados para control biológico sobre barrenadores de tallos de caña de azúcar. Los métodos corrientes para medir la eficiencia del parasitismo y depredación incluyen el uso de huevos, larvas y pupas colectadas en campo de D. tabernella. Un gran número de tallos son requeridos para encontrar los estadios de Diatraea necesarios, haciendo la evaluación de parasitismo o depredación tediosa, ineficiente y de un alto costo de ejecución.
Sin embargo, estas dificultades pueden ser superadas utilizando presas centinelas tales como
G. mellonella (una alternativa a insectos hospederos principales). Estas pueden ser colocadas en los campos y monitoreando que sucede con ellas podemos determinar los más importantes depredadores y parasitoides dentro de los campos de caña de azúcar. Con esta información es posible determinar si existen parasitoides o depredadores efectivos como agentes de control biológico.
Como especie centinela potencial la polilla de la cera G. mellonella es un candidato ideal. Las polillas hembras pueden ovipositar entre 50 a 250 huevos en su período de vida (Mishra et al. 2009). La polilla de la cera ha sido ya utilizada como hospedero para la cría masiva de parasitoides y depredadores en diversos programas de control biológico (Ranjbar Aghdam et al. 2015) incluyendo las crías masivas de Trichogramma para control de Chilo sacchariphagus (Lepidoptera: Pyralidae) (Goebel et al. 2001), L. diatraeae (Grenier et al. 1982) y Tetrastichus howardi (Ochoa, 2013; Piñero et al. 2016) para control de D. saccharalis.
G. mellonella fue utilizada en la producción de hongo entomopatógeno Metarhizizium anisopliae en Colombia (Obando et al. 2013) y la identificación de nematodos entomopatógenos en India (Razia et al. 2011). En Colombia, esta especie también ha sido utilizada para la producción de los nematodos tales como Steinernema sp. y Heterorhabditis sp. para su potencial utilización en el
manejo integrado de D. saccharalis en caña de azúcar (López-Llano y Soto-Giraldo, 2016).
El objtetivo de este estudio fue la evaluación potencial de huevos, larvas y pupas de G. mellonella como presa centinela para la evaluación de enemigos naturales de barrenadores del tallo en caña de azúcar en Panamá.
MATERIALES Y MÉTODOS
Sitio del estudio
Este estudio fue realizado en Grupo CALESA (Compañía Azucarera La Estrella S.A.) en Natá, Panamá (N 08°17.425´; W 080°31.180´). Las observaciones fueron realizadas desde marzo 2016 a febrero 2017 (12 meses) sobre la variedad B74-125.
Cría de G. mellonella
Para las evaluaciones se utilizaron huevos, larvas y pupas de G. mellonella. Estas producciones fueron establecidas en el Laboratorio de Control Biológico de CALESA. Los insectos fueron criados utilizando dieta artificial con los siguientes ingredientes: Salvado de trigo (280 g), harina (120 g), reemplazo de leche de ternero (160 g), miel de abeja (250 ml) (Diferentes estadios de G. mellonella son mostrados en las figuras 1, 2 3).
Localización de puntos centinelas de G. mellonella (Huevos, larvas y pupas) en campo.
El estudio fue realizado en un campo de 9 ha dividido en 9 parcelas (cada sitio = 1 ha) (Figura 4 a). Se instaló una trampa en el centro de cada parcela (50 metros desde la calle principal adyacente a la parcela y 30 surcos de caña desde el borde de la parcela. La trampa consistió de un tubo (vial) Coring Eppendorf 50 conteniendo cuatro larvas y cuatro pupas (con perforaciones en la tapa) colocadas en el medio de los tallos de caña de azúcar (Figura 4 b). Los tallos fueron escogidos al azar y la altura del vial dependio del tamaño del tallo. La G.mellonella centinelas fueron revizadas una vez a la semana para verificar la presencia de parasitoides y/o depredadores. Pupas y larvas de G. mellonella fueron llevados al laboratorio para su revisión. Al mismo tiempo, un nuevo dispositivo centinela fue colocado con pupas y larvas (Figura 4 b y 4 c). Revizando la depredación de huevos, 40 G.mellonella huevos fueron colocados en una etiqueta de papel con goma (unidad) de 2 cm x 2 cm sobre una hoja de la parte superior del tallo (El ultimo internudo cerca del meristema epical). Estos fueron removidos después de siete días y regresados a el laboratorio para revizar la mortalidad.
Figura 1. Larvas de G. mellonella (25 mm).
Figura 2. Pupas de G. mellonella (20 mm).
Figura 3. Huevos de G. mellonella (0.45 x 0.35 mm).
a
b
c
Figura 4. Disposición en campo (Google, 2020) e instalación de larvas, pupas y huevos sobre tallos de caña de azúcar (a, b y c).
Todos los especimenes obtenidos de los dispositivos con larvas, pupas y huevos de
G.mellonella fueron identificados y preservados en etanol al 90%.
Tasa de depredación y parasitismo
Las tasas de depredación y parasitismo se estimaron según las siguientes fórmulas:
Tasa de depredación: Número de huevos depredados / Total huevos x 100; Número de larvas depredadas / Total larvas x 100; y Número de pupas depredadas /Total pupas x 100.
Tasa de parasitismo: Número de huevos parasitados/Total huevos x 100; (Número de larvas parasitadas/Total larvas) X 100; (Número de pupas parasitadas /Total pupas) X 100.
Porcentaje de Entrenudos barrenados (% E.B.) y tasa de parasitismo.
Cien tallos fueron muestreados por mes (cuatro réplicas de 25 tallos molibles cada una). Estos fueron tomados de cuatro puntos dentro de 2 ha de campo. Cada tallo fue medido longitudinalmente para obtener la altura (cm) y abiertos longitudinalmente para contar el número de entrenudos barrenados (E.B.) y calcular:
% E.B.: Número de entrenudos barrenados / Número de entrenudos total * 100
Tasa de parasitismo: Número de larvas parasitadas / Total larvas x 100 y/o Número de pupas parasitadas / Total de pupas x 100.
Análisis de datos.
La tabulación semanal de datos, el cálculo de porcentajes y los gráficos fueron realizados con el programa Microsoft Excel 2016.
RESULTADOS
Capturas en puntos centinelas de G. mellonella en campo.
Se capturaron 2233 de artrópodos pertenecientes a 2 clases, 4 órdenes, 5 familias y 10 especies
(Cuadro 1; Figuras 5, 6, 7 y 8).
Cuadro 1. Artrópodos capturados con G. mellonella en caña de azúcar en Panamá.
CLASE
ORDEN
FAMILIA
ESPECIES
HÁBITO ALIMENTARIO
*N. % I.
EST.
REFERENCI A
Diptera
Tachinidae
Lixophaga diatraeae
Townsend
Larvas
3
0.1
I
Brown et al., 2010
Hemiptera
Anthocoridae
Miridae
Orius sp.
Myrmecoris gracilis
Huevos-Pupas
Huevos-Pupas
8
2
0.4
0.1
A
A
Shapiro et al., 2010
Schwartz, 2008
R. Sahlberg
Hymenoptera
Formicidae
Camponotus spp.
Huevos-Larvas-Pupas
349
15.6
A
Bolton, 1994
Insecta
Ectatomma sp.
Huevos-Larvas-Pupas
111
5
A
Bolton, 1994
Linepithema sp.
Huevos-Larvas-Pupas
224
10
A
Bolton, 1994
Paratrechina sp.
Huevos-Larvas-Pupas
114
5
A
Bolton, 1994
Pseudomyrmex sp.
Huevos-Pupas
6
0.3
A
Bolton, 1994
Solenopsis sp.
Huevos-Larvas-Pupas
1406
63
A
Bolton, 1994
Arachnida Araneae
Salticidae
Leptofreya bifurcata (F.O. Pickard- Cambridge)
Huevos-Larvas-Pupas
10
0.5
A
Edwards, 2015
2233 100
*N.I.=Número de individuos; Est.=Estadio; Estadio: a=adulto; i=inmaduro
Figura
Figura 6. Camponotus spp. (10 mm).
Figura 7. Solenopsis sp. (6 mm).
Figura 9. Myrmecoris gracilis R. Sahlberg. (10 mm).
Figura 9. Myrmecoris gracilis R. Sahlberg. (10 mm).
Tasa de depredación y parasitismo
Para cada estadio de G. mellonella, la mortalidad debida a enemigos naturales fue detallada por huevos (95.8%), larvas (70.6%) y pupas (83.2%), con una mortalidad media de 92.6% (Cuadro 2).
Con respecto a la tasa de depredación en los cuadros 2 y 3, los resultados indican que la depredacion de huevos por Myrmecoris gracilis R.F. Sahlberg (Hemiptera: Miridae) (Figura 9) fue la mas alta, seguida por Ectatomma sp. y Camponotus spp. La depredación de larvas de G. mellonella fue principalmente debida a Paratrechina sp., seguida por Linepithema sp y Ectatomma sp. Considerando la tasa de depredación de pupas de G. mellonella, esta fue dominada por 3 especies: Myrmecoris gracilis, Linepithema sp. y Pseudomyrmex sp., dependiendo del tiempo en que las especies fueron observadas. La depredación de todos los estadios de G. mellonella fue principalmente debida a Linepithema sp., Camponotus spp. y Ectatomma sp.
Cuadro 2. Mortalidad de G. mellonella como presa centinela en caña de azúcar en Panamá.
ESTADIO
INDIVIDUOS INICIALES
INDIVIDUOS DEPREDADOS / ASESINADOS
% MORTALIDAD
Huevos
16760
16052
95.8
Larvas
1676
1184
70.6
Pupas
1676
1395
83.2
Total
20112
18631
92.6
Cuadro 3. Tasa de depredación y parasitismo en diferentes estadios de G. mellonella en caña de azúcar en Panamá.
ESPECIE
TASA
*DEPR. HUEVOS
TASA PAR. HUEVOS
TASA DEPR. LARVAS
TASA PAR. LARVAS
TASA DEPR. PUPAS
TASA PAR. PUPAS
TASA PROMEDIA (DEPR. – PAR.)
HÁBITO ALIMENTARIO
Pseudomyrmex
sp.
66.7
0
0
0
100.0
0
55.6
Huevos - Pupas
Camponotus
spp.
98.2
0
64.2
0
90.9
0
84.4
Huevos - Larvas - Pupas
Ectatomma sp.
99.1
0
65.6
0
87.5
0
84.1
Huevos - Larvas - Pupas
Solenopsis sp.
92.2
0
60.4
0
86.1
0
79.6
Huevos - Larvas - Pupas
Linepithema sp.
93.8
0
68.8
0
.0
0
87.5
Huevos - Larvas - Pupas
Paratrechina sp.
93.4
0
70.3
0
87.5
0
83.8
Huevos - Larvas – Pupas
Myrmecoris gracilis R. Sahlberg
100.0
0
0
0
100.0
0
66.7
Huevos – Pupas
Orius sp.
75.0
0
0
0
75.0
0
50.0
Huevos – Pupas
Leptofreya bifurcata (F.O. Pickard- Cambridge)
60.0
0
40.0
0
60.0
0
53.3
Huevos - Larvas – Pupas
Lixophaga
diatraeae (Towns.)
0
0
0
75
0
0
25.0
Larvas
Depr.: Depredación; Par.: Parasitismo
Porcentaje de entrenudos barrenados (% E.B.) y tasa de parasitimo
Durante la evaluación de un periodo de 12 meses, C. flavipes (33.3%) fue encontrada parasitando larvas de D. tabernella en tallos con una altura de 221.8 cm (11 meses de edad) (Para el sitio y condiciones de este estudio). El porcentaje mas alto de entrenudos barrenados ocurrio cuando la altura de los tallos de 17.3 (4.1%), 25.9 (5%) y 45.9 cm (6.1%) (3 a 5 meses de edad) (Cuadro 4 y
Figura 10).
Hubo un período activo de depredación que va principalmente desde 3 a 7 meses, correspondientes al período de crecimiento de la caña de azúcar (Cuadro 4 y Figura 10).
Cuadro 4. Presencia de hormigas y el parasitoide C. flavipes durante el período de crecimiento de caña de azúcar en Panamá.
ALTURA DE
LA PLANTA (CM)
EDAD DE LA
PLANTA (MES)
Camponotus
sp. (No.)
Solenopsis
sp. (No.)
TASA DE PARASITISMO POR
Cotesia flavipes(%)
% E.B.
0
1
50
37
0
0
8.5
2
6
52
0
0
17.3
3
57
288
0
4.1
25.9
4
70
44
0
5
45.9
5
52
91
0
3
68.8
6
11
171
0
1
88.8
7
12
285
0
1
148.8
8
36
198
0
1.3
181.8
9
11
42
0
0.9
201.8
10
5
128
0
1.4
221.8
11
15
34
33.3
6.2
241.8
12
24
36
0
0
DISCUSIÓN
Capturas en puntos centinelas de G. mellonella en campo.
Formicidae fue la familia predominante comprendiendo 6 especies, dentro de las cuales las especies más capturadas fueron Solenopsis sp. (63%) y Camponotus spp. (15.6%). El impacto de las hormigas como depredadores sobre barrenadores del tallo de la caña de azúcar como el caso por ejemplo de Diatraea spp. ya había sido demostrado por ciertas investigaciones realizadas en diferentes regiones de América (Negm y Hensley, 1972; Ali y Reagan, 1985; Jemal y Hugh-Jones, 1993; Woolwine y Reagan, 2001), lo que indica que el uso de puntos centinelas de G. mellonella en campo tiene una utilidad práctica para establecer las poblaciones, especies y potencial impacto de dichos depredadores.
Tasa de depredación y parasitismo
La eficiencia de depredación de especies de hormigas sobre huevos, larvas y pupas de G. mellonella coincidieron con otros registros de depredación establecidos sobre barrenadores del tallo como Diatraea spp. (Negm y Hensley, 1972; Ali y Reagan, 1985; Woolwine y Reagan, 2001).
Huevos y pupas de G. mellonella no atrajeron parasitoides durante el período de observación, mientras el estadio de larva fue parasitado (75%) por la mosca taquinida L. diatraeae (Diptera: Tachinidae), parasitoide relacionado a Diatraea spp. en estudios realizados (Fauconnier y Bassereau, 1970; Risco, 1996).
Se destaca que se encontró el depredador M. gracilis, que es un chinche que mimetiza con hormigas del género Formica y fue reportada depredando afidos, pequeños insectos y huevos de insectos (Wachmann et al. 2004). Las especies de hormigas (Formicidae) Ectatomma sp., Camponotus spp., Linepithema sp., Pseudomyrmex sp., fueron reportadas como depredadores D. saccharalis y otros artrópodos sobre plantaciones de caña de azúcar (Oliveira et al. 2012; Bailly-Maitre et al. 2012). Paratrechina fulva fue reportada como agente de control para hormigas cortadoras de hojas (Atta sp.); sin embargo, esta especie puede desplazar entomofauna nativa particularmente otras hormigas por consiguiente decreciendo la biodiversidad del ecosistema (Arcila et al. 2002).
Porcentaje de entrenudos barrenados (% E.B.) y tasa de parasitimo
El parasitoide C. flavipes que fue encontrado dentro de los entrenudos de los tallos, es según los estudios realizados el más importante parasitoide de Diatraea spp. (Badilla, 2002; Wiedenmann et al. 2003).
El más alto número de Solenopsis sp. fue capturado con G. mellonella cuando la altura de los tallos fue de 17.3 cm (3 meses de edad), que coincide cuando el nivel de daño de D. tabernella fue 4.1
% E.B. y también cuando el más alto número de Camponotus sp. capturados coincide cuando la altura del tallo fue 25.2 cm (4 meses de edad) cuando el nivel de daño de D. tabernella fue de 5 % E.B. La tasa de parasitismo más alta de C. flavipes sobre larvas de D. tabernella coincidió con el pico de 6.1%
E.B. por D. tabernella cuando la altura fue de 221.8 cm (11 meses).
La importancia de la depredación de artrópodos sobre barrenadores que había sido frecuentemente subvalorada, ha retomado importancia durante los últimos años sobre todo por los aspectos relacionados ha establecer un equilibrio agroecológico dentro de los campos de cultivos (Cherry y Nuessly, 1992; Riechert y Lockley, 1984; Cherry y Robert, 2009; Cherry, 2003; Richards- Haynes, 2015).
CONCLUSIONES
Los enemigos naturales de barrenadores de tallos reportados fueron principalmente de la familia Formicidae con 6 especies. Las especies dominantes fueron: Solenopsis sp. (63%) y Camponotus spp. (15.6%). La presencia de hormigas como depredadores en campos de caña de azúcar evidencia que existe una red trófica presente y necesita ser preservada. Existe un uso potencial de G. mellonella como centinelas para estudios de entomofauna principalmente buscando determinar la presencia e impacto de depredadores.
AGRADECIMIENTOS
SENACYT y Grupo CALESA (Compañía Azucarera la Estrella, S.A.) por proveer el soporte técnico y logístico. Guillermo Ramirez (Departamento de Campo), Angela María Fuentes Gómez (Laboratorio de Biotecnología) y Amed Ramos (Técnico de Campo) por su colaboración. Expresamos igualmente nuestra gratitud hacia William White (USDA ARS, Louisiana) por revisar el manuscrito.
REFERENCIAS
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